Успенский собор Мышкина вот уже на протяжении почти двух столетий величественно возвышается над центральной городской площадью. Являясь одной из главных достопримечательностей Мышкина, он привлекает к себе множество туристов. Ежегодно его посещают десятки тысяч людей со всей России. Архитектурное сооружение поражает зрителей не только необычной архитектурой, но и масштабными размерами. Его длина превышает 45 метров, а ширина — 35.
Создавалось такое монументальное здание в течение 15 лет. Большой срок строительства объяснялся не только огромными размерами храма, но и некоторыми недостатками в финансировании. Ведь деньги на создание собора собирали всем миром. Первый камень в фундамент был заложен в августе 1805 года. На центральную площадь Мышкина, созданную в 1778 году, потянулись подводы с кирпичом и известью. Первоначально строительными работами руководил купец К.И. Дрожденков, пожертвовавший на храм большую часть средств. А позже его заменил И.А. Замяткин. Средств на возведение катастрофически не хватало, и Замяткину пришлось брать заём на шесть тысяч рублей у местного купца Первова.
Строительные работы в целом были завершены весной 1820 года. 2 мая в соборе, посвящённом Успению Пресвятой Богородицы, состоялось первое богослужение. На нём присутствовали все горожане. Многие из них были поражены размерами здания. Впечатляла и пышность его архитектурных форм. И неудивительно: ведь автором проекта храма стал австриец Карл Манфрин. План постройки он создавал в духе александоровского ампира, которому было свойственно обилие декора и особая художественность пространственных форм.
Проект Успенского собора в Мышкине был сложным и совершенно непохожим на привычные для русских церквей планы. В его основе лежал прямоугольный куб размером 26 на 14 метров. По углам к нему примыкали полукруглые башенки, увенчанные луковичными куполами. С запада к зданию была пристроена просторная трапезная. Боковые стены основного куба завершались полукруглыми нишами. Высокий и достаточно широкий световой барабан с узкими и длинными окнами завершался аккуратным куполом. К зданию примыкала стройная трехъярусная звонница. Два её нижних уровня были наглухо заложены. А верхний, где непосредственно размещались купола, был открытым. Центральный вход в храм был украшен четырьмя изящными колоннами. Фасады здания были декорированы в стиле, характерном для ампира.
Иконостас и внутреннее убранство собор приобрёл в 30-х годах XIX века. Артель владимирского живописца Тимофея Медведева работала над стеновыми росписями несколько лет. Все они были выполнены в необычной манере гризайль, имитирующей архитектурные детали. Всего Медведев создал 47 сюжетов из Святого Писания. Также его авторству принадлежат 36 икон, размещённых в храмовом иконостасе.
В годы советской власти Успенский храм был закрыт. Особенно сильно пострадала колокольня: колокола были разрушены, а в основном здании разместилась водонапорная башня. В 1999 году святыня вернулась в лоно РПЦ. С конца 2000-х годов здесь регулярно проходят службы.